Introduction:

L’article de ce site consacré à leur reproduction mentionne les parades amoureuses observées chez certaines espèces de collemboles. Ces danses nuptiales attestent, à minima, l’existence d’une communication gestuelle faisant probablement appel à la perception tactile et/ou visuelle des collemboles. Mais on doit souligner que cette dernière demeure rudimentaire, voire inexistante (collemboles dépourvus d'ocelles). Dans ce cas, lorsque ces animaux évoluent dans des environnements sans lumière ou faiblement éclairés, les échanges d’informations doivent s’effectuer sous d’autres formes. Indépendamment même de ces parades, qui ne sont pas systématiques, les collemboles peuvent émettre des substances chimiques pour interagir avec leur congénères ou éventuellement d'autres espèces.

La communication des collemboles demeure un domaine encore assez peu exploré. Les chercheurs ont cependant levé le voile sur un panel de communications chimiques auquel ont recours l’ensemble des arthropodes et pas seulement dans leurs phases de reproduction. Un article de synthèse(1) publié par un groupe de scientifiques m’a incité à explorer ce domaine qui présente une certaine complexité, dès lors que l’on souhaite entrer dans le détail des process chimiques et physiologiques impliqués. Je prendrai donc sur ce point des raccourcis et me contenterai de proposer des schémas de principe pour évoquer ce dont il est question. 

La perception olfactive :

Les organismes vivants ont besoin pour évoluer et survivre de percevoir des informations issues de leur proche environnement. Pour cela, ils ont recours à des facultés sensorielles qui leur permettent d’interagir avec ce dernier. La vue ou la sensibilité tactile font partie de leur registre sensitif mais, chez les arthropodes, c’est le sens olfactif qui leur permet souvent d’identifier les divers signaux chimiques qui leur parviennent. La sensibilité et la sélectivité des systèmes olfactifs mis en œuvre par ces populations sont particulièrement efficaces. Une seule molécule reçue permet en effet d’induire une réaction physiologique ou/et comportementale.

Les récepteurs chimiques :

La détection olfactive nécessite des organes sensoriels spécifiques. Ces derniers sont programmés pour percevoir des composés chimiques ou des molécules odorantes présentes dans leur environnement. Ils peuvent revêtir différentes formes tout en conservant une architecture commune ; qu’ils se situent au niveau des antennes, des sensilles ou d’autres structures, comme l’organe post-antennaire chez certains collemboles.

Ci-dessous, le schéma(2) type d’un récepteur chimique antennaire.

Cette coupe transversale montre des molécules odorantes qui pénètrent à travers les pores cuticulaires dans la lymphe sensilaire à partir de laquelle ils seront en contact avec la ramification d’un neurone récepteur olfactif nommée dendrite (en rouge). Cette dernière achemine l’information reçue vers le nerf antennaire en liaison directe avec le cerveau de l’animal.

Chaque récepteur sensilaire répond spécifiquement à une molécule ou à une famille de molécules chimiques qui entre en contact avec elle. Sur la base de cette spécificité chimio-sensorielle, les chercheurs ont mis en évidence plusieurs types de sensilles olfactifs.

Positionnées sur différentes parties du corps, elles réagissent aux molécules odorantes ou gustatives, mais peuvent également être sensibles au gaz carbonique, à la température, à l’humidité ou à une combinaison de ces différentes modalités chimiques. Le répertoire sensilaire des arthropode présente donc une large variété qui répond précisément à la diversité des stimuli chimiques et au nombre quasi infini de molécules possibles.

 

Les phéromones, vecteurs de communication :

Outre les substances odorantes naturellement présentes dans divers environnements, les insectes ou autres arthropodes sont capables de communiquer entre eux en émettant leurs propres substances chimiques que nous nommons de manière générique « phéromones ». Ces phéromones permettent la communication au sein d’une même espèce (intraspécifiques), alors que d’autres substances chimiques nommées ectomones, définissent des relations entre espèces différentes (interspécifiques).  

On distingue différents types de phéromones : les allomones qui se manifestent au bénéfice de l’émetteur et les kairomones qui sont au bénéfice du récepteur. Les synomones qui bénéficient quant à elles autant à l’émetteur qu’au récepteur et les nécromones qui signalent la mort.

Par exemple, une abeilles mourante produit de l’acide linoléique immédiatement détecté par ses congénères spécialisées dans le nettoyage de la ruche, ce qui leur permet de procéder à l’évacuation du cadavre vers l’extérieur afin d’éviter le risque sanitaire que représenter sa décomposition au sein de la ruche.

 

  • Les phéromones sexuelles sont émises généralement par les femelles pour signifier leur disposition à être fécondées. Perçues par les mâles, elles conduisent ces derniers à approcher la femelle pour initier la reproduction.

 

  • Les phéromones dites d’agrégation, produites indépendamment du sexe, servent à communiquer pour attirer les individus d’une même espèce vers des lieux disposant de ressources alimentaires mais également propices à la reproduction, à la mue ou offrant une protection contre des agressions extérieures comme la chaleur qui est un facteur de risque pour la déshydratation à laquelle sont sensibles certaines espèces. Ci-dessous(3), agrégation de Podura aquatica où on peut noter la présence de nombreuses exuvies (mues) de couleur blanche.

Remarque : Une étude(4fait apparaitre que pour un certain nombre d'espèce, plus ces dernières sont éloignées l'une de l'autre sur leur arbre phylogénétique, moins elles sont sensibles à leurs phéromones d'agrégation respectives. Ainsi, par exemple, Pseudosinella alba montre une attirance significative pour les phéromones de Pseudosinella decipiens. De même, Pseudosinella decipiens est attiré par Heteromurus nitidus qui sont des espèces génétiquement proches.

Alors qu'avec des espèces plus eloignées, comme Heteromurus nitidus ou Pseudosinella decipiens avec Folsomia candida, aucune attirance n'a été relevée. Il arrive cependant que des espèces assez proches ne soient pas attirées l'une par l'autre, c'est le cas entre Pseudosinella alba et Heteromurus nitidus. Les chercheurs ont également constaté une répulsion entre des espèces trés éloignées, Arrhopalites caecus / Heteromurus nitidus (appartenant à deux ordres distincts, respectivement Symphypleone et Entomobryomorphe). Aucune conclusion donc à ce stade d'étude, mais l'hypothèse que les attractions croisées entre collemboles répondent à une évolution darwinienne de leurs phéromones reste plausible et trouvera une réponse au fil des études conduites sur ce sujet.

Ci dessous, illustration des morphologies des cinq espèces étudiées:  Pseudosinella alba et decipiens(A), Heteromurus (B), Folsomia (C), Arrhopalites (D) et leurs positionnements dans cet extrait de leur arbre phylogénétique.

 

  • Les phéromones d’alarme produites plus particulièrement pour signaler la présence d’un danger, mobilisent les individus d’une même espèce, face à un prédateur ou pour surmonter une résistance de la part d’un hôte. Elles sont généralement émises à l’occasion d’attaques ou de blessures. On observe facilement cette forme de communication lorsqu‘on perturbe une zone réduite sur une fourmilière et qu’on constate une agitation de l’ensemble de la colonie sur toute la surface de la fourmilière. On peut aussi en faire l’expérience lorsqu’on s’approche trop d’une ruche et que la mobilisation défensive des abeilles se manifeste très rapidement.

 

  • Les phéromones de trace marquent un trajet. Nous avons tous observé des fourmis évoluant en colonne(5) pour aller vers une ressource alimentaire. La fourmi qui découvre la présence de nourriture prend soin de marquer son passage en déposant des phéromones sur le sol. Le reste de la colonie n’a alors plus qu’à suivre ce chemin chimique pour accéder à la ressource.

Les chimiorécepteurs :

L’olfaction constitue un des éléments essentiels du système nerveux des animaux et plus particulièrement chez les collemboles. Les arthropodes, tout comme les vertébrés présentent une organisation similaire de leur système olfactif constitué d’unités de base qui connectent les neurones récepteurs aux centres intégrateurs du cerveau.

Le terme olfactif, associé à au "nez" chez l'homme ou au "museau/truffe..." chez d'autre mammifères, peut prêter à confusion, car le collembole ne possède pas à proprement parler de "nez". Les capteurs auxquels ses organes récepteurs ont recours sont des chimiorécepteurs ou récepteurs ionotropes, directement en contact avec la milieu ambiant, qui fonctionnent selon le schéma de principe(6) ci-daprès.


Le récepteur ionotrope est une protéine membranaire capable de convertir un message chimique en message électrique. Cette protéine ouvre un canal ionique grâce à la liaison d’un messager chimique (neurotransmetteur). Ce capteur sélectif est spécialisé pour recevoir un type d’ion particulier, comme par exemple l’ion sodium (Na+), l’ion potassium (K+), l’ion calcium (Ca²+) ou l’ion chlorure (Cl-). Ces canaux ioniques transmembranaires s'ouvrent ou se ferment en réponse à la liaison du messager chimique.

Remarque : Pour illustrer ce process, on peut se référer au moustique qui finit toujours par nous retrouver pour nous piquer. Ce dernier possède en effet une protéine de surface cellulaire au fonctionnement similaire à celui décrit ci-dessus. Son récepteur ionotrope est spécialisé dans la détection de l’odeur de la sueur humaine. Les chercheurs pensent que les acides lactiques et carboxyliques contenus dans la sueur humaine sont les marqueurs probables pour signaler l’hôte. Mais il semble que le dioxyde de carbone (gaz carbonique) soit aussi nécessaire pour activer la réponse du récepteur ionotrope du moustique aux substances volatiles dégagées par les acides précités. L’étude et la connaissance de ces interactions pourrait un jour nous permettre de trouver un moyen efficace pour échapper enfin aux piqures de moustiques...

Chez le collembole, la réception ces signaux chimiques s’effectue par le biais des antennes qui disposent de cellules spécialisées mais aussi possiblement par l’intermédiaire de l’organe post-antennaire.

Lorsqu’un récepteur antennaire reçoit un signal chimique, il transcrit l'information contenue dans ce dernier et envoie un message électrique au cerveau à travers un réseau de neurones sensoriels reliés au nerf antennaire. Ainsi stimulé, le cerveau répond en fonction de la nature du message. Chaque cellule sensorielle constitue un canal qui apporte au cerveau un message unique qui porte un certain nombre d'informations telles que la qualité, la localisation de la stimulation ou encore sa quantité et sa durée.

 

Production des phéromones:

Chez les insectes (j'ai trouvé peu de publication spécifique aux collemboles), la production des phéromones est assurée par de cellules sécrétrices regroupées en glande (dites exocrines) qui déversent directement leurs sécrétions dans l’environnement à partir de leur cuticule. La diffusion peut s’effectuer également par les glandes digestives (évacuées alors par la bouche ou l’anus).

De même que d’autres arthropodes, les collemboles ont recours à la communication chimique pour signaler un risque, une opportunité alimentaire ou des lieux propices à leur reproduction ou à leur croissance (accouplement, ponte, mue). Mais, comme ils n’évoluent pas seuls sur les sols, on peut supposer que la communication chimique s’opère également vis-à-vis d’autres organismes avec lesquels ils cohabitent.

Ces interactions s’avèrent, au moins en partie, constitutives d’une stabilité des réseaux trophiques. Elles s’effectuent sous forme de signaux qui sont des éléments déterminant dans leur évolution et leur coexistence. Mais ces interactions dépassent le cadre d’une espèce pour s’étendre à d’autres formes de vie (animales ou végétales). Par exemple, les composés chimiques excrétés par les animaux du sol possèdent, pour une part d’entre eux, des propriétés hormonales capables de stimuler la croissance, la résistance aux agents pathogènes ou au stress de certaines plantes.

Les collemboles constituent les groupes d'arthropodes les plus répandus et abondants dans/sur nos sols (20 000 à 400 000 individus m-²), à ce titre, ils impactent d’autant le fonctionnement de leur écosystème. Le processus d’agrégation qui les caractérise semble issu de la présence initiale d'un individu de la même espèce. La probabilité que la diffusion olfactive liée à une zone s’effectuer à distance est assez faible ; elle s’effectuerait plutôt à la faveur de rencontres aléatoires lors de passages d’individus dans le lieu conditionné sur lesquels l’animal s’immobilise. Dans ce cas, la transmission des phéromones est assurée par contact.

Parallèlement, d’autres études montrent l’existence d’une transmission sans contact, ni signal visuel, laissant supposer un signal volatil. C’est alors la concentration du signal olfactif qui devient le déterminant de l’agrégation. Comme l’indique le tableau(1) ci-dessous (non exhaustif), les phéromones d’agrégation ont été détectées chez des collemboles de deux familles vivant sur ou en dessous du sol. L’agrégation joue un rôle dans la limitation de la déshydratation en permettant aux espèces de se regrouper dans des zones favorables. Les chercheurs ont, en effet, remarqué que les espèces les plus sujettes à la déshydratation étaient les plus enclines à s’agréger.

Les phéromones d’alarmes ont été identifiées au sein des quatre familles de collemboles.  Elles sont généralement émises en présence de prédateurs mais également après une déchirure de la cuticule, lorsque le collembole se meurt, on parle alors de nécromones. Ces phéromones induisent chez les récepteurs un comportement dispersif ou à l’inverse agrégatif, ce qui laisse entendre que des messages de diverses natures peuvent être diffusés par un même type de phéromones..

 

 

Dans le cas des phéromones sexuelles produites par les femelles, ces dernières conditionnent le dépôt de spermatophores par les mâles. Parallèlement les phéromones émises par les mâles lors du dépôt de spermatophores présentent elles aussi un pouvoir attractif sur les femelles.

Il est montré que la préférence des collemboles pour certaines nourritures (fongiques) tout comme la sélection de ces dernières peut s’effectuer par la perception olfactive y compris lorsque le collembole n’a pas encore consommé cette nourriture. Un attrait pour une nourriture donnée se traduit par des mouvements directionnels rapides vers la source de l’odeur et ce, à une distance allant de 1 à 40 centimètres. Cette attraction est suivie d’un arrêt des mouvements en présence de la nourriture.

Remarque : Plusieurs études (7-8) font apparaitre que les composés volatils émis par certaines bactéries sont perçus par les collemboles. Un exemple significatif se révèle à travers cette odeur caractéristique que prend la terre mouillée par la pluie. Elle est due au pétrichor (substance secrétée par certaines plantes) qui reste dans les sols. L’un des composant du petrichor est la géosmine produite par des bactéries appelées streptomyces. Des expériences en laboratoire effectuées avec six espèces de collemboles ont montré que la perception olfactive de la géosmine permet à ces derniers de détecter à distance une de leur nourriture préférée que sont précisément les streptomyces. Cette communication qui semble être au bénéfice des collemboles, souligne une relation symbiotique qui s’avère également être au bénéfice des streptomyces. En effet, en consommant ces bactéries, les collemboles répandent parallèlement leurs spores (collées à leur corps ou issus de leur fèces) lorsqu’ils se déplacent. Ce qui ensemence de nouveaux territoires et assure la survie de nouvelles colonies de streptomyces On mesure le rôle essentiel des collemboles dans le cycle de vie des streptomyces, qui sont une des plus importantes sources d’antibiotiques connue. Indirectement nous leurs sommes donc redevables…

Par ailleurs les odeurs émises par les animaux vivants dans les sols peuvent être également détectées à distance. C’est le cas pour les vers de terre (9) dont le mucus et les déjections (urine) pourraient être perçues par hétéromurus nitidus comme un signal indiquant une source possible de nourriture. Les chercheurs ont mesuré une distribution plus importante de ces collemboles en corrélation avec la densité des vers de terre évoluant dans ces sols. Des odeurs émises par d’autres insectes prédateurs peuvent être également interprétées comme signaux d’alarme. 

L’ensemble de ces échanges chimiques olfactifs, qu’ils soient attractifs, neutre ou répulsifs conditionnent la relation entre les différents organismes et le sol. Ils impactent par exemple la relation arthropodes/champignons et jouent probablement un rôle non négligeable dans la dissémination et la régulation des populations fongiques qui représentent à elles seules près de six fois plus que la biomasse du règne animal et arrivent en troisième position dans les règnes du vivant. 

 

Je ne reprends ici que très succinctement, les éléments chimiques qui entrent dans la composition des phéromones, car leur étude fait appel à des notions trop complexes dans ce cadre vulgarisateur. On pourra cependant retenir que la plupart des phéromones produites par les insectes et les collemboles, sont constituées de différentes molécules dans des proportions variables, selon les espèces et au sein même d’une espèce donnée. Ainsi, les phéromones sexuelles et d’agrégation sont composées d’alcools, d’esters (résultant de réactions entre des alcools), d’acides aminés (constitutifs des protéines), d’acides gras (nécessaires aux fonctions physiologiques), d’aldéhydes (favorisant la diffusion des odeurs) et de cétones. Les phéromones d’alarme et les nécromones, sont généralement constituées de composés aromatiques (molécules pouvant présenter une forte odeur, constitutives des substances dégagées par le parfum des fleurs) ou d’acides gras. Par exemple les chercheurs ont pu dégager de l’acide linoléique provenant de phéromones de collemboles. Cet acide présente la particularité d’être un répulsif efficace contre les fourmis qui sont des prédatrices ou les pucerons, coléoptères et cloportes. 

Tous ces éléments représentent un large spectre olfactif fonction de leurs teneurs respectives au sein des phéromones, ce qui ouvre aux différentes espèces animales un tout aussi large panel discriminatif. Ce dernier leur octroie une grande précision de perception, tout comme la possibilité d'une fine adaptation entre l’émetteur et le récepteur du message chimique.  

Conclusion:

L'étude des phéromones, composés chimiques et, plus généralement, celle de la communication entre acteurs du vivant, promet des retombées qui impacteront de plus en plus les pratiques agricoles. Les travaux sur l’olfaction des insectes suscitent un intérêt lié aux potentialités qu’ils laissent entrevoir en ce qui concerne la protection des cultures via des techniques de « perturbations olfactives ». Des industriels ont déjà exploré ces voies pour mettre en place des moyens de lutte contre les ravageurs. Par exemple, la technique de « confusion sexuelle » consiste à saturer l’environnement en phéromones sexuelles pour désorienter les mâles afin qu’ils ne retrouvent pas leurs femelles, ce qui a pour effet de contrarier leur reproduction. Grace à leur spécificité, l’utilisation des phéromones sexuelles permet de cibler précisément un insecte donné (pyrale du buis, chenille processionnaire, mouche des fruitiers…). Plus largement exploitées en agricultures, elles laissent envisager des alternatives aux traitements chimiques dont le rapport bénéfice/nuisances s’avère chaque jour de plus en plus déficitaire.

 

 

 

Sources :

  1. « Chemical communication in springtails: a review of facts and perspectives»  Sandrine SalmonSylvie Rebuffat, Soizic Prado, Michel Sablier, Cyrille d'Haese, Jian-Sheng Sun, Jean-François Ponge
  2. Chimiorécepteur d’après « la communication chimique chez les animaux-Rémy Brossut-1996 »
  3. Podura aquatica-Mare temporaire alt.1800m-Massif des trois Seigneurs-Ariège. © Philippe Garcelon
  4. "The role of chemical communication in interractions between collembolan species". Sandrine Salmon, Marie Salomon-Mallet, Michel Sablier, Soizic Prado, Cyrille d’Haese, Jean-François Ponge, Anjelica Lecomte, Clémentine Le Gall. (Communication effectuée à l'occasion du 10ème "Séminaire international des aptérygotes" (ISA10), Paris, France-2019)
  5. Colonne de fourmis ©Sue Robinson.
  6. Schéma : Dale Purves, G-J Augustine, D. Fitzpatrick, W-C Hall, LaManta, McNamara, Williams, Neurosciences, De Boeck, 2005, 811 p..
  7. « Developmentally regulated volatiles geosmin and 2-methylisoborneol attract a soil arthropod to Streptomyces bacteria promoting spore dispersal»Paul G BecherVasiliki VerschutMaureen J BibbMatthew J BushBéla P MolnárElisabeth BaraneMahmoud M Al-BassamGovind ChandraLijiang SongGregory L ChallisMark J ButtnerKlas Flärdh
  8. « Collembolan dietary specialisation on soil grown fungi » - November 2003 - Biology and Fertility of Soils39(1) :9-15
  9. Sandrine Salmon, Jean-François Ponge. Les excréments de vers de terre attirent les collemboles du sol : expérimentations en laboratoire sur Heteromurus nitidus (Collembola : Entomobryidae). Biologie et biochimie des sols, Elsevier, 2001, 33 (14), pp.1959-1969. ff10.1016/S0038-0717(01)00129-8ff. ffhal-00501867ff